Bercow a Tony Blair vezette Munkáspárt földcsuszamlásszerű győzelmét hozó 1997-es választásokon, az akkor ellenzékbe került – jelenleg kormányzó – Konzervatív Párt képviselőjeként jutott be az alsóházba. A brit parlamenti konvenció alapján az alsóház mindenkori elnökének meg kell szüntetnie tagságát abban a pártban, amelyet elnökké választásáig képviselt, és Bercow is így tett, amikor 2009-ben az alsóház élére választották.
John Bercow-t az elmúlt hónapokban súlyos bírálatokkal illették a Konzervatív Párt keményvonalas Brexit-táborának képviselői, akik megkérdőjelezték pártatlanságát a Brexit-folyamat parlamenti ügymenetének irányításában. Többször komoly konfliktus támadt közte és a kormány között is, legutóbb például márciusban, amikor egy 1604-ben kelt parlamenti precedensvégzésre hivatkozva megtiltotta, hogy Theresa May akkor miniszterelnök az EU-val kötött Brexit-megállapodás nem sokkal korábban elvetett verzióját „változatlan vagy jórészt változatlan” formában újból a ház elé terjessze. A konfliktus jeleként a Konzervatív Párt nemrégiben bejelentette, hogy a parlamenti konvenciókkal szakítva ellenjelöltet állít Bercow-val szemben a házelnök választókerületében a következő választásokon. Ez mindazonáltal jelentőségét vesztette, miután Bercow hétfőn bejelentette októberi távozását.
Az íratlan hagyományok alapján a házelnöki posztra a két legnagyobb parlamenti erő, a Konzervatív Párt és a Munkáspárt felváltva állít jelölteket, így ha ezt a konvenciót betartják, az alsóház következő elnöke a Munkáspárt frakciójából kerülhet ki.